La patrona de Civitavecchia es santa Fermina, festejada el 28 de abril: ya en el siglo XVII el escudo de la ciudad la representaba, antes de ser sustituida, en el siglo siguiente, por el roble que todavía hoy la caracteriza.
La ciudad nació como Centumcellae por voluntad del emperador Trajano, que hacia el 110 d.C. inició la construcción del puerto y estableció cerca su propia residencia para seguir directamente las obras: la primera atestación del topónimo aparece en una carta de Plinio el Joven. En 828, tras una invasión sarracena, la población abandonó el centro refugiándose primero en los montes y luego en un nuevo asentamiento llamado Cencelle, para regresar solo en 889, cambiando el nombre de la ciudad a Civitas Vetula.
Durante la Segunda Guerra Mundial Civitavecchia sufrió una devastación de proporciones excepcionales: setenta y seis bombardeos aéreos entre mayo de 1943 y junio de 1944 destruyeron el noventa y cinco por ciento de los edificios públicos y privados, entre ellos la catedral, el barrio medieval y la antigua Rocca. El primer ataque, el 14 de mayo de 1943, causó unos cuatrocientos muertos, dejó inutilizable el puerto y obligó al ayuntamiento a trasladarse temporalmente a Santa Marinella. Hoy el puerto de Civitavecchia es uno de los más importantes de Italia, primer puerto europeo por número de cruceristas en tránsito.
