Falerone sind zwei Orte, einer über dem anderen. Im Jahr 29 vor Christus wurde innerhalb der augusteischen Zenturiation des Tenna-Tals Falerio Picenus angelegt, ein Knotenpunkt zwischen Firmum, Urbs Salvia und Asculum; seine Ruinen, mit dem 1838 ausgegrabenen Theater für etwa sechzehnhundert Zuschauer, liegen zwei Kilometer vom mittelalterlichen Ort entfernt, unten in Piane di Falerone. Zur Zeit Domitians stritten die Leute von Falerio und jene von Fermo vor Gericht um Land, das die Triumvirn dem Gebiet von Fermo entzogen und nie zurückgegeben hatten; der Kaiser entschied für Falerio, und die bronzene Abschrift seines Reskripts wurde in Falerone gefunden. 765 war der Ort Sitz eines langobardischen Gastaldats unter dem Herzogtum Fermo.
Ab 977 hielten die Herren von Falerone, Vikare von Farfa und überzeugte Ghibellinen, auch die benachbarten Burgen, bis 1378, als Stefano und Vanni, die Söhne Pietros II., vom Rat von Fermo dazu verurteilt wurden, Falerone zu verlassen und in der Stadt zu wohnen, weil sie Berto, den Sohn des Herrn von Massa Fermana, in einer Rauferei während eines Dorffestes getötet hatten. Fermo nutzte das Urteil als Vorwand, die Herrschaft auszurotten und den Ort zu besetzen. Im Mai 1418 nahm Braccio da Montone die Burg ein, um Lodovico Migliorati, den Herrn von Fermo, zu fassen, der sich dorthin geflüchtet hatte: er plünderte den Ort, sperrte die Einwohner ein, zerstörte das Gemeindearchiv und forderte neuntausend Dukaten für das Lösegeld seiner Gefangenen. 1520 kehrte Ludovico Euffreducci, ein Nachfahre jener Herren, mit zweihundert Reitern und zweitausend Fußsoldaten zurück und wurde im Tenna-Tal von den Männern Giovanni de' Medicis getötet; seine Anhänger flohen nach Venedig und in die Romagna und kamen später unter verändertem Familiennamen zurück, als Emiliani.