Falerone, ce sont deux villes, l'une au-dessus de l'autre. En 29 avant Jésus-Christ, à l'intérieur de la centuriation augustéenne de la vallée du Tenna, fut bâtie Falerio Picenus, nœud entre Firmum, Urbs Salvia et Asculum ; ses ruines, avec le théâtre d'environ mille six cents places dégagé en 1838, sont à deux kilomètres du bourg médiéval, en bas aux Piane di Falerone. Au temps de Domitien, les gens de Falerio et ceux de Fermo plaidèrent pour des terres que les triumvirs avaient retirées au territoire de Fermo et jamais rendues ; l'empereur donna raison à Falerio, et la copie de bronze de son rescrit fut trouvée à Falerone. En 765 le bourg fut siège d'un gastaldat lombard dépendant du duché de Fermo.
À partir de 977 les seigneurs de Falerone, vicaires de Farfa et gibelins convaincus, tinrent aussi les châteaux voisins, jusqu'en 1378, quand Stefano et Vanni, fils de Pietro II, furent condamnés par le Conseil de Fermo à quitter Falerone et à résider en ville, pour avoir tué Berto, fils du seigneur de Massa Fermana, dans une rixe éclatée pendant une fête locale. Fermo se servit de cette condamnation comme prétexte pour extirper la seigneurie et occuper le bourg. En mai 1418 Braccio da Montone prit la forteresse pour capturer Lodovico Migliorati, seigneur de Fermo, qui s'y était réfugié : il saccagea le bourg, emprisonna les habitants, détruisit les archives de la communauté et exigea neuf mille ducats pour la rançon de ses prisonniers. En 1520 Ludovico Euffreducci, descendant de ces seigneurs, revint avec deux cents chevaux et deux mille fantassins et fut tué dans la vallée du Tenna par les hommes de Giovanni de' Medici ; ses partisans se réfugièrent à Venise et en Romagne, et revinrent plus tard sous un nom changé, Emiliani.