Der Name kommt vom lateinischen cingulum, etwas, das umgürtet: die Stadt ist so auf einen Berggipfel gebaut, dass sie ihn umgürtet. Sie liegt auf wenig mehr als sechshundert Metern, und von ihrem Aussichtspunkt reicht der Blick an klaren Tagen über fast die ganzen Marken und über die Adria hinaus bis zu den kroatischen Höhen; deshalb nennt man sie den Balkon der Marken, und 2026 wurde sie zum schönsten der Dörfer ausgerufen. Eine Legende will, dass der pikenische Specht sich bei seiner Ankunft in diesen Landen gerade auf dieser Anhöhe niederließ. In römischer Zeit wurde der Ort von Titus Labienus erweitert und befestigt, der von hier stammte und Caesars Legat in Gallien war und der es aus eigener Tasche bezahlte; Caesar seinerseits nennt die Stadt im De bello civili. Nach den Verwüstungen der Goten und Langobarden verlagerte sich die Siedlung weiter nach Westen, auf die Kuppe, wo sie heute steht.
Im Jahr 1370 gewährte die Kirche der Gemeinde, Zivil- und Strafsachen zu richten, mit drei Ausnahmen: Ketzerei, Majestätsbeleidigung und Mord. Die Treue währte nicht lange. Im Jahr 1375 erhoben sich die Städte des Kirchenstaats gegen Gregor XI. im sogenannten Krieg der Acht Heiligen, und bei dieser Gelegenheit machte sich die guelfische Familie Cima wieder geltend: Masio Cima bekleidete in eben jenen Monaten das Amt des Podestà in Florenz, und es war gerade die florentinische Waffenhilfe, die den Seinen erlaubte, im Dezember jenes Jahres Cingoli zu nehmen. Die Söhne Tanarello Cimas zogen in die Stadt ein, jagten den bolognesischen Podestà davon und setzten an die Stelle der Banner die eigenen. Es folgten die Exkommunikation für fünf von ihnen und das Interdikt über die Stadt, aufgehoben erst mit dem Frieden von 1378. Im Jahr 1987 schuf ein Damm am Musone den Stausee von Castreccioni, der den Namen einer der drei Burgen des mittelalterlichen Umlands trägt.