Ni de la época romana ni de la alta Edad Media nos ha llegado un nombre para el Brennero: en época carolingia el paso se describía simplemente como a través de los Alpes réticos o de los Alpes nóricos, y el pueblo que está aquí en el siglo trece se llamaba todavía Mittenwald. Luego, desde 1288, los documentos registran la corte de un tal Prennerius, y el topónimo aparece por primera vez como Prenner; pocos años después el fundador de aquella corte es nombrado por extenso, Chunradus Prenner de Mittenwalde, y es de él de quien el lugar ha tomado el nombre. Se convirtió en ob dem Prenner y por fin en Brenner. Uno de los nombres más conocidos de Europa pertenece, con toda probabilidad, a una granja y al hombre que la tenía. El puerto, en cambio, es mucho más antiguo que su nombre: los romanos construyeron aquí una calzada militar en el siglo segundo, y los miliarios encontrados a lo largo del trazado llevan los nombres de Marco Aurelio, Septimio Severo y Caracalla; en el siglo tercero el ramal de la via Claudia Augusta por el Brennero era el enlace más importante entre Italia y la región danubiana. Entre el siglo décimo y el dieciséis pasaron por aquí sesenta y seis soberanos germánicos del Sacro Imperio camino de Roma, y entre ellos Federico Barbarroja. Los condes de Tirol pusieron una aduana a cada lado del puerto. Y el ocho de septiembre de 1786 el Brennero lo cruzó Goethe, que se detuvo en el Hotel Post.
El ferrocarril cambió el pueblo: para dejar sitio a la estación y a sus explanadas, de seiscientos metros de largo, se derribaron algunas casas; el primer tren salió para Bolzano el veinticinco de julio de 1867 a las ocho y cinco de la mañana, un mes antes de la inauguración oficial. Con los trenes llegaron los viajeros y un turismo de cierto nivel, un Grand Hotel en las Termas con su propio apeadero, hoteles en Colle Isarco; la Primera Guerra Mundial acabó con todo. El tratado de Saint-Germain, en 1919, fijó en el Brennero la frontera del estado. Desde entonces el pueblo fue la línea entre dos estados y entre dos grupos lingüísticos, y en su estación de ferrocarril, el dieciocho de marzo de 1940, se encontraron Mussolini y Hitler, que allí pusieron las bases para las opciones en el Alto Adigio. Pese a aquella alianza, Mussolini hizo construir precisamente aquí el muro alpino, para proteger al Reino de Italia de su aliado: en los bosques a ambos lados del pueblo están todavía los búnkeres italianos del bloqueo del Brennero, y en las cimas de encima los cuarteles desde los que la Guardia de Frontera vigilaba al enemigo que era también el amigo. Desde 1944, tras la ocupación alemana, la mayor parte de los trenes que pasaban el Brennero eran los que deportaban a los judíos a los campos de concentración. Hoy el municipio es disperso — la sede no está en Brennero sino en Colle Isarco, que tiene tres veces sus habitantes — y la apertura de las fronteras le ha quitado al lugar el trabajo que lo justificaba: en noviembre de 2007 se construyó sobre la propia frontera un centro comercial, para dar al pueblo algo de lo que vivir.
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